أمّا أفضل أشعار درايدن فقد نبعت من مواقفه تجاه الخلافات السياسية في عهده. وقد تم تنصيبه شاعرًا للبلاط الملكي عام 1668م. وفي عام 1670م، تولى منصبًا حكوميًا آخر هو منصب المؤرخ الملكي. شارك درايدن في النزاع الذي نشب بين الملك تشارلز الثاني والبرلمان. ولأنه كان من المخلصين لحزب المحافظين الموالي للبلاط الملكي؛ فقد وقف بجانب الملك ضد مؤيدي حزب الأحرار. وبفضل موقفه هذا تمكّن من تأليف أشهر أعماله الشعرية، بعنوان أبشالوم وأكيتوفيل عام 1681م، وتناول فيها خصوم الملك بالسخرية والازدراء. وله أيضًا قصيدة أخرى بعنوان الميدالية عام 1682م، وهذه بدورها أكثر حدة في هجومها على حزب الأحرار من سابقتها.
كتب درايدن الشعر أيضًا دفاعًا عن معتقده الديني؛ فقد كتب عام 1682م قصيدة بعنوان العلمانية الدينية دافع فيها عن كنيسة إنجلترا ضد أعدائها. وفي عام 1686م أعتنق درايدن المذهب الكاثوليكي الروماني، وكتب قصيدته الظبية والنمر عام 1687م دفاعًا عن الكاثوليكية. وفي قصيدته ماكفلكنو، التي كتبها عام 1678م ونُشرت عام 1682م، استخدم درايدن الشعر الفكاهي للهجوم على خصمه الأديب توماس شادويل.
وفي عام 1688م، فقد الملك الكاثوليكي جيمس الثاني العرش وتولى بدلًا عنه البروتستانتيان وليم وماري. رفض درايدن أداء قسم الولاء للحاكم الجديد، ومن ثم تخلى عن مناصبه الحكومية. وقد كتب بعد ذلك أعمالًا شعرية، ومسرحيات قليلة، ولكنه كرّس معظم وقته للترجمة ليدعم وضعه المالي. وأشهر أعماله في مجال الترجمة ترجماته لشعر فيرجيل عام (1697م) . وتعتبر ترجمته الشعرية مأدبة ألكساندر من أفضل أشعار عصره.
كتب درايدن أيضًا بغزارة في مجال النقد الأدبي. وأفضل أعماله في هذا المجال كتابه مقال حول الشعر المسرحي عام 1668م الذي يُعبر فيه عن إعجابه بشكسبير، ومقدمته التي كتبها توطئة لمجموعة من القصص الأسطورية، والتي نشرت عام 1700م حيث أشاد فيها بجفري تشوسر.